en 1950, estaba trabajando como mensajero para Metro-Goldwyn-Mayer y en 1952, el estudio lo eligió como el hermano de James Stewart en carabina Williams, aunque el papel no fue acreditado. Fue renombrado por su agente Henry Willson en contraste con los nombres más emocionantes de los otros clientes de Willson, ya que era «el único John Smith en el negocio».

en 1954, Smith apareció como el recién casado Milo Buck, junto a Karen Sharpe como nell Buck, en la película ganadora del Premio de la Academia airplane disaster, the High and The Mighty, protagonizada y producida por John Wayne.,en 1955, Smith interpretó el papel de James Earp, hermano mayor de Wyatt Earp en la película Wichita, protagonizada por Joel McCrea y Vera Miles. Ese mismo año, interpretó el papel de Willie McGill o el » Colfax Kid «en el episodio» Paper Gunman » de la serie antológica de la NBC Frontier, presentado y narrado por Walter Coy.

Smith fue estrella invitada en 1955 en el papel de John Sontag en la serie de televisión sindicada Stories of the Century, la primera serie western en ganar un premio Emmy., El episodio se titula «Sontag y Evans», en referencia al Socio mayor de Sontag en el crimen, Chris Evans, interpretado por Morris Ankrum. Sontag y Evans recurren al crimen para luchar contra la invasión del Ferrocarril del Pacífico Sur.

en 1956, Smith tuvo un pequeño papel como Caleb Cope en la película Friendly Persuasion, protagonizada por Gary Cooper. Interpretó a Jeff Northrup en otra película de 1956, Hot Rod Girl. Apareció como Thursday October Christian en otra película, The Women of Pitcairn Island. Ese mismo año, apareció como Wesley Mason en otra película, Rebel in Town, protagonizada por John Payne.,

ese mismo año, fue el invitado principal en «The Story of Lucky Swanson» en el drama de fantasía de CBS, The Millionaire, y como un personaje llamado «Utah» en Father Knows Best, La Comedia de situación de Robert Young. Fue elegido en 1956 como Steve Maguire en el episodio «The Singing Preacher», con Dick Foran en el papel principal, en la serie de antología religiosa, Crossroads. Apareció como David en el episodio de 1956 «cólera» de Gunsmoke de CBS.

en 1957, Smith protagonizó junto a Fay Spain El papel de Tommy Kelly en la película The Crooked Circle., Fue elegido como el Soldado Reynolds ese año en la película Tomahawk Trail, protagonizada por Chuck Connors.

Smith apareció dos veces en la serie western de ABC/Warner Brothers Colt .45, protagonizada por Wayde Preston. Fue elegido como el niño Comanche en «Gallows at Granite Gap» (8 de noviembre de 1957), con Virginia Gregg como Martha Naylor y Stuart Randall, más tarde un personaje recurrente con Smith en Laramie, como Sheriff Mort Cory. El actor infantil Ken Osmond fue elegido como Tommy. Smith apareció posteriormente en Colt .45 Como Shelby Taylor en «Point of Honor» (21 de marzo de 1958). En este episodio Cameron Mitchell interpretó al Dr., Alan McMurdo.

en 1958, Smith apareció en el episodio» The Irwin Brown Story » del drama televisivo de la Marina de los Estados Unidos Men of Annapolis.

en la temporada de televisión 1958-1959, Smith consiguió un papel protagonista como el herrero / sheriff adjunto Lane Temple en Cimarron City. Los episodios giraron entre Smith y otras dos estrellas, George Montgomery como el alcalde Matt Rockford y Audrey Totter como Beth Purcell, la dueña de la pensión Cimarron City.,

en 1958, interpretó el papel de Smitty en «Letter of the Weak» en la serie de detectives, Mike Hammer de Mickey Spillane, protagonizada por Darren McGavin. En 1959, apareció como Irving Randall en el episodio de «A Night with The Boys» de Alfred Hitchcock Presents de la CBS. Ese mismo año, Smith interpretó a un piloto, Joe Walker, en la película Island of Lost Women.

en 1959, fue elegido como el joven ranchero Slim Sherman, el papel principal en Laramie (1959-1963) con Robert Fuller, Hoagy Carmichael, Robert L. Crawford, Jr., Stuart Randall, y más tarde Spring Byington y Dennis Holmes., Desde su paso por Laramie, Smith y Robert Fuller desarrollaron una amistad de por vida, hasta la muerte de Smith a principios de 1995. En el primer episodio de la segunda temporada «Queen of Diamonds», presentó a Julie London a Fuller, quien también desarrolló una amistad de por vida con la co-estrella de Smith, hasta la muerte de London, a finales de 2000.